Avec l’élection pontificale d’Urbain VIII en 1623, le Bernin obtient une position de grande autorité dans le milieu artistique de la cour papale et commence à travailler à la nouvelle basilique Saint-Pierre. Sa première œuvre est la construction, entre 1624 et 1633, du gigantesque baldaquin en bronze au centre de la croisée de Michel-Ange ; puis, dans les quatre piliers majeurs supportant la coupole, il ménage de grandes niches, encadrées par des colonnes torses comme celles du baldaquin, où l’on place certaines de ses statues (1630-1640) ; l’une des plus célèbres est le Saint Longin (1629-1638), haut de plus de 4 m, pour lequel il propose un nouveau rapport spatial entre la statue et la niche.
Le travail du Bernin pour l’église proprement dite s’achève entre 1657 et 1666, pendant le règne d’Alexandre VII : il réalise alors l’escalier royal et la statue équestre de Constantin, qui renouvelle la typologie du monument équestre. Il invente une véritable machine théâtrale pour la cathedra Petri, siège constitué d’un faisceau de rayons de lumière qui glissent sur les statues et les décors en bronze doré. Enfin, il aménage la place en réalisant la colonnade, dessinant dans la forme ouverte des deux avancées en tenaille le symbole des bras de l’Église qui accueille les fidèles. Le Bernin résout également le problème de la visibilité de la coupole et intègre la basilique dans la ville.